В 1652 г. выстроена каменная шатровая с трапезной и двумя приделами церковь, освящена 24 июля 1652 г.
К 1670 г. «от тягости шатровые верхи разселись во многих местах»[. Было принято решение построить более крупный храм, который намеревались сделать уже двухъярусным. Строительство, согласно летописи, вдохновлялось «священниками Иваном Григорьевичем и Осипом Федоровичем, земским старостой Микитой Малодушкиным с товарищами» и «мирскими старостами Захаром Котловановым, Корнилом и Матфеем Седуновым». Шатры разобраны для надстройки верхней церкви.
Для перестройки были приглашены ярославские мастера, имена которых неизвестны. В ходе реконструкции первоначальный замысел был существенно изменён. Собор был существенно расширен и вместо храма с трапезной выстроен собор с галереей.
Главный престол нового собора был освящен летом 1675 года. После строительства собора в слободе были разобраны некоторые ветхие церкви, убранство которых было перенесено в Воскресенский собор.
В XVIII веке был перестроен верх колокольни, вероятно, из-за плохого состояния прежнего, в результате чего она стала несколько ниже.
Церковь не закрывалась при советской власти.
Объект культурного наследия народов РФ федерального значения. Рег. № 761420094210006 (ЕГРОКН).