Заложен в 1589 г. по грамоте царя Фёдора Иоанновича от 8 ноября 1587 г., достроен 30 июля 1606 г. и освящён в следующем году. В грамоте было предписано ставить храм «в воскресенскую меру, что в Девичьем монастыре, что у нас на Москве», за чем должен был следить присланный из столицы мастер Захар. Фактически строительство вела артель каменщиков из Вологды.
Примерно через 100 лет после постройки храм был перекрыт на четыре ската, тогда же была изменена форма центральной главы.