Заложена Иваном Грозным в честь начала строительства Вологодского кремля. Существующее каменное здание церкви построено в 1760 г.
Закрыта в 1929 г., использовалась как архивохранилище, затем занимали различные госучреждения. Около 1950 г. разобрана шатровая колокольня.
В 1992 г. передана верующим, реставрируется.
Объект культурного наследия народов РФ федерального значения. Рег. № 351410053230006 (ЕГРОКН).