Построена в 1540 г. на месте более древней.
В 1810 г. упала двухпролётная звонница. Разобран обветшавший южный придел Знамения. Пристроено крыльцо перед западным притвором.
Закрыта в 1932 г.
Постановлением Совета Министров РСФСР № 1327 от 30 августа 1960 г. храм взят под охрану государства, как памятник республиканского значения.
С 2005 г. в распоряжении РПЦ, проведены реставрационные работы с реконструкцией здания в виде максимально приближенном к XVI в., работы завершены в 2009 г.
Объект культурного наследия России федерального значения рег. № 601410221770006.
Решением 43-й сессии комитета всемирного наследия ЮНЕСКО 7 июля 2019 года внесена в список всемирного наследия ЮНЕСКО (в списке храмов псковской архитектурной школы).
В XVII в. разрушили обветшавшую звонницу собора, находившуюся на Персях, и возвели восьмигранную колокольню. Построена в XVIII веке. В ней находятся: церковная библиотека, музей, пресс-служба Епархии, паломническая служба "Ветроград".
Приблизительно на месте теперешней колокольни Троицкого собора стояла башня у Лубяного всхода, или Средняя Кремлевская. Есть предположение, что нижняя часть колокольни переделана из этой башни. Лубяной всход вел в Кремль со стороны Псковы от Рыбного торга. В XV веке в башне этой „снедь блюли (хранили) собакам на ядь"—собакам, охранявшим Кремль от воров.