Построена в селе Осташково (позднее Останкино) князем Михаилом Яковлевичем Черкасским, авторство приписывают каменных дел мастеру крепостному Павлу Потехину.
В интерьерах оригинальней иконостасы 1692 г.
Во второй половине XVIII в. церковь оштукатуривается и окрашивается.
В 1850-1877 гг. убранство поновляется и реставрируется под руководством архитектора-реставратора Н. В. Султанова.
В 1922 г. изъяты ценности. Около 1930 г. закрыта, в здании устроен Атирелигиозный музей, в подклетах — овощной склад.
В 1934 г. распоряжением Наркомпроса здание церкви было передано Останкинскому музею, использовалось под служебные нужды.
В 1970-1990-е гг. реставрация по проекту архитектора Е. А. Черникова.
С 1990 г. в распоряжении РПЦ, подворье Патриарха Московского и всея Руси.
Храм является объектом культурного наследия федерального значения.